Художественная галерея в Калининграде была открыта в 1988 году республиканской выставкой «Наука и космос на службе мира». Изначально галерея задумывалась как музей современного искусства.Постоянной экспозиции в галерее нет, но проходят долговременные выставки: «Произведения официального и альтернативного искусства отечественных художников (1950 – 1990), «Современная графика художников России и стран балтийского моря», «Стекло и керамика России 1960 – 1990», «Современные народные промыслы», «Коллекция искусства Восточной Пруссии», «Коллекция произведений калининградских художников». Эти экспозиции базируются на необычайно интересных музейных коллекциях.
Уникальная коллекция западноевропейской гравюры 15-20 веков была передана музею в дар госпожой Ирмгарт Зиглох-Брахерт, вдовой известного немецкого скульптора Германа Брахерта. Эта коллекция, собранная Брахертом, содержит более 3000 листов и представляет все национальные европейские школы графики.
Другая интересная подборка – около 80 работ художников творческой студии Элия Билютина «Новая реальность», представителей альтернативного искусства советской эпохи.Музей обладает также собраниями ювелирных украшений из янтаря, изготовленных в 1970-х-2000-х годах в прибалтийском регионе Советского Союза, работ художников Кенигсберга первой половины 20 века и советского Калининграда. В 2005 году фонд «Цайт-Штифтунг Эбелин и Герд Буцериус» передал в дар музею собрание из 65 графических произведений немецкого
художника Ловиса Коринта.К настоящему моменту музейные фонды содержат более 10000 экспонатов.
Музей является организатором единственного в России Международного биенале станковой графики, которое проводится с 1990 каждые два года. В 2000 году это биенале было организовано под эгидой «Арт-Балтики» с участием всех стран Балтийского региона.